- Mario Díaz, Elena D. Concepción, Alicia Page, Beatriz Sánchez y Amparo Herrera-Dueñas
Contaminación y Biodiversidad: las Aves Urbanas Como Indicadores y Proveedores de Salud Humana
Mario Díaz (1, 2), Elena D. Concepción (1, 3), Alicia Page (3), Beatriz Sánchez (2) y Amparo Herrera-Dueñas (4).
(1) Departamento de Biogeografía y Cambio Global (BGC–MNCN), Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Calle Serrano 115 bis, E-28006 Madrid.
(2) SEO/BirdLife, Calle Melquíades Biencinto 34, E-28053 Madrid
(3) Departamento de Biodiversidad, Ecología y Evolución, Universidad Complutense de Madrid, Madrid, Calle José Antonio Novais, 12, 28040 Madrid.
(4) Investigadora independiente.
Cita este artículo como: M. Díaz, E. D. Concepción, A. Page, B. Sánchez y A. Herrera-Dueñas. Contaminación y Biodiversidad: las Aves Urbanas Como Indicadores y Proveedores de Salud Humana en el libro electrónico Contaminación, Salud y Políticas Públicas coordinado por J. J. Nogueira, Respira Madrid.
Resumen
Las personas vivimos cada vez más en ambientes urbanos. Por ello, la importancia de la conservación y mejora de la biodiversidad urbana aumenta a medida que las ciudades son mayores y puede que más hostiles. Los factores que afectan a la salud de las personas, como es el caso de la contaminación del aire, puede que también disminuyan la biodiversidad urbana, de manera que esta diversidad sería un indicador de ambientes saludables. Además, la biodiversidad puede ser fuente directa de salud, pues preocuparse y disfrutar de la vida salvaje puede contribuir a nuestro bienestar. En este capítulo revisamos el estado actual de conocimientos sobre los diversos factores que pueden determinar la abundancia, diversidad y estado de salud de las aves urbanas. Indagaremos si estos factores pueden afectar a la ciudadanía de forma directa, cuando implican mecanismos similares a los que condicionan la salud humana, o si lo harían indirectamente, lo que ocurre si la presencia de aves mejora la salud y la calidad de vida de los ciudadanos. Se trata de aspectos que se están investigando activamente en el momento actual, y que pueden tener importantes implicaciones en el diseño de ciudades saludables y sostenibles. Las iniciativas de divulgación y participación ciudadana pueden mejorar la calidad de vida de la gente a través de un mayor conocimiento e implicación en la conservación de su entorno más inmediato, lo que facilita además el establecimiento de vínculos con la naturaleza, que está por todas partes. Más personas contribuirán a afrontar el enorme reto de detener la pérdida de biodiversidad. Porque no se conserva lo que no se conoce.
Ascenso y declive de las aves urbanas. Implicaciones para la ciudadanía y para la conservación de la biodiversidad
Las personas vivimos cada vez más en ambientes urbanos. Las áreas urbanas están creciendo desproporcionadamente más rápido que cualquier otra forma de uso del suelo en nuestro planeta [1], con predicciones de un aumento global del 200% para 2030 [2]. Cada vez hay más ciudades y estas son más grandes, no sólo porque cada vez haya más gente, sino porque la gente prefiere vivir en ciudades [1].
La urbanización del territorio produce cambios importantes en la estructura del hábitat natural y el funcionamiento del ecosistema [3]. Estos cambios suponen nuevos retos para los organismos silvestres que habitan las zonas por las que se expanden los asentamientos urbanos (Figura 1). En las ciudades, la presencia casi constante de personas y sus mascotas supone una fuente continua de estrés para las especies silvestres. La temperatura y la humedad cambia dentro de las ciudades, que son más cálidas y secas en general que el entorno rural, aunque más atemperadas y húmedas en sus zonas verdes, sobre todo en latitudes meridionales como las nuestras. Los depredadores naturales disminuyen, aunque pueden aumentar aquellos ligados al ser humano como gatos y ratas. La disponibilidad de alimento aumenta, pero empeora su calidad: menos insectos y semillas y más restos de alimentos procesados. También hay menos lugares apropiados para la cría, sobre todo en las zonas nuevas de edificios modernos de acero y cristal. Y sobre todo hay mucha contaminación: gases, partículas, ruido, luz nocturna y campos electromagnéticos asociados a redes WiFi, telefonía móvil y similares [4-6].
Figura 1. Algunos de los factores principales que afectan a las aves urbanas, según revisiones recientes [4-6]. De derecha a izquierda, disponibilidad de lugares para criar y de alimento de calidad (insectos), depredadores ligados al hombre, presencia de personas y sus mascotas, cantidad y calidad de alimento, contaminación lumínica, acústica, y atmosférica. No se representan directamente los efectos microclimáticos (indirectamente por la vegetación) o la contaminación electromagnética (indirectamente por la torre de comunicaciones). Modificado de las referencias [7, 8].
La colonización, o persistencia, de poblaciones silvestres en medios urbanos depende de su capacidad de adaptación a las peculiaridades de este medio, que contrastan con los entornos naturales y seminaturales de la periferia. Es decir, de su adaptación a las nuevas condiciones impuestas por la urbanización [3]. Unas pocas especies se adaptaron tempranamente a las primeras ciudades, mucho menos pobladas y contaminadas que las actuales, con más disponibilidad de comida y lugares de nidificación [9-10]. Esta adaptación les permitió expandirse por la mayor parte del planeta como comensales de los seres humanos [11]. Un número creciente de poblaciones de numerosas especies está respondiendo aún hoy a estas presiones selectivas, adaptándose a los medios urbanos en expansión [12-14]. Estas especies, capaces de soportar, o incluso beneficiarse, de los efectos de la presencia de seres humanos (clima más benévolo, menos depredadores naturales, abundancia de alimento, etc.), están también expandiéndose cada vez por más ciudades. Paradójicamente, algunas de las primeras especies en adaptarse a estos medios están sufriendo declives importantes por causas aún poco conocidas [7,8]. En conjunto, y a pesar de los beneficios asociados a las zonas urbanas, la diversidad en estas zonas se está reduciendo significativamente [15, 16].
Conciliar el desarrollo urbano con la conservación de la biodiversidad es pues un reto urgente, tal como reconocieron recientemente las Naciones Unidas en su Informe de Ciudades Mundiales [1]. De hecho, esta conciliación es uno de los 17 Objetivos de Desarrollo Sostenible del marco EU H2020 (Objetivo 11: Conseguir que las ciudades y los asentamientos humanos sean inclusivos, seguros, resilientes y sostenibles [17]). La preocupación por el declive de las aves urbanas se relaciona además con la potencial importancia de los servicios proporcionados por estos animales a la ciudadanía. Empieza a ser bien conocido, y apreciado, el efecto positivo del acceso a espacios verdes, inicialmente asociado a los beneficios del ejercicio físico, pero ligado cada vez más claramente a los efectos psicológicos de las zonas verdes y su flora y fauna asociadas [18].
La presencia de aves nos favorece, pues pueden controlar plagas y dispersar semillas, indicar la calidad del medio ambiente, y proporcionar valores culturales [19]. Se especula, aunque raramente se ha medido, que las aves insectívoras como la golondrina común (Hirundo rustica) contribuyen a la disminución de las poblaciones de insectos en las ciudades, así como los mirlos comunes (Turdus merula) dispersan semillas, aunque estos servicios son aún poco apreciados por los ciudadanos en comparación con sus alternativas artificiales: insecticidas y jardinería. Las aves pueden ser también bioindicadores de situaciones ambientales adversas para la salud humana, como las derivadas de la exposición a contaminantes o a dietas poco saludables [8]. El descenso de sus poblaciones se puede usar entonces para promover campañas que mejoren la salubridad de las ciudades. El valor cultural de estas aves, insustituible por medios artificiales, se deriva de la importancia psicológica de nuestras interacciones con la vida silvestre, que corren el riesgo de desaparecer debido a la creciente desconexión con la naturaleza, lo que se ha denominado “extinción de la experiencia” [18]. Incluso se ha descrito un síndrome en la literatura clínica, el de "trastorno por déficit de naturaleza", en niños privados de esta experiencia [20].
La conservación de la biodiversidad se ha basado hasta ahora, y con bastante éxito, en planes de manejo intensivos para favorecer especies muy amenazadas, excluyendo los usos humano que las perjudican [21-23]. Este enfoque de exclusión de usos no sirve para las especies típicas de los medios humanizados, pues dependen precisamente del mantenimiento de actividades o sistemas de uso, cuya viabilidad socioeconómica debe ser muy tenida en cuenta para el desarrollo de propuestas de conservación eficaces. Esta aproximación integradora de aspectos ecológicos, económicos y sociales es muy reciente para medios agrícolas, y ya está rindiendo resultados interesantes [24-26]. Sin embargo, estas nuevas tendencias aún no están plenamente desarrolladas en los medios urbanizados, a pesar de su importancia creciente para el bienestar de la sociedad [27].
¿Por qué hay cada vez menos pájaros en las ciudades? El caso del gorrión común
El gorrión común (Passer domesticus) es el ave urbana por excelencia en la mayor parte del mundo [28]. Desde su origen en el actual Oriente Medio y su temprana asociación comensal con los primeros asentamientos humanos de esta zona [9], los gorriones comunes se han expandido por Europa y Asia siguiendo el proceso de sedentarización de los seres humanos, y después por América y Australia tras su introducción deliberada por colonizadores occidentales [29, 30]. Actualmente se distribuye por prácticamente todas las zonas habitadas del mundo, con una población total estimada en unos 500 millones de parejas [27]. Sin embargo, sus poblaciones han disminuido drásticamente en los últimos años en Europa occidental, Norteamérica e India, llegando prácticamente a extinguirse en ciudades como Praga y Londres [31-33]. En España el declive global se ha cifrado en torno al 20% en los últimos 10 años [29].
Se han propuesto numerosas causas locales de declive: la disminución en la abundancia de alimento [34, 35], la disponibilidad de lugares de nidificación [10], la actividad de depredadores silvestres o domésticos [36], el estrés [37], la contaminación [38-40] o el parasitismo [32]. Otras propuestas se basan en asociaciones a nivel local entre parasitismo, condición física y comportamiento con factores como los señalados más arriba, que asumen que estas asociaciones locales serían las causantes de declives a lo largo del tiempo [8, 31, 41]. La asociación entre abundancia local y densidad de edificios o presencia de parques [42, 43] se usa para explicar por qué es necesario cuidar las zonas verdes para evitar el declive de las aves urbanas. En general, sin embargo, no se ha encontrado aún una causa o conjunto de causas que expliquen todos los declives observados incluso dentro de un mismo país [32]. Este hecho indica que en cada caso hay diferentes procesos implicados en el declive. Probablemente, en cada ciudad, o incluso en cada barrio, actúen con mayor intensidad unos procesos u otros, por lo que es necesario conocer qué ocurre en cada sitio para conservar los gorriones eficazmente.
Contando pájaros y midiendo biodiversidad en la ciudad
¿Cuántos pájaros hay en las ciudades? ¿De qué especies son? ¿Sus poblaciones varían en el tiempo? Para resolver estas cuestiones, ¡hay que contarlos! No se cuentan como las personas o los árboles, que son más fáciles de localizar. Hay que emplear métodos estandarizados que tienen en cuenta su principal característica: que no paran de moverse.
Los censadores tienen que saber reconocer a todas las especies de aves que viven en la ciudad, tanto por su aspecto como por su canto. Muchas aves no se ven porque están entre las ramas de los árboles, o en lo alto de los edificios, pero se sabe que están ahí porque cantan. No es muy difícil, aunque requiere un cierto entrenamiento. De hecho, hay muchas personas aficionadas a las aves que las identifican perfectamente, por lo que los censos los ejecutan, en muchos casos, personas voluntarias que disfrutan haciéndolos en sus ratos libres, coordinadas normalmente por ONGs conservacionistas de las que suelen ser socios. Los censos de aves realizados por voluntarios son de hecho el caso más extendido de lo que se conoce como Ciencia Ciudadana: protocolos rigurosos de medida diseñados y supervisados por científicos, y ejecutados en su mayor parte por aficionados [44]. El menor coste de estos programas en relación con los seguimientos promovidos por administraciones o centros de investigación hace que consigan una enorme cobertura espacial y temporal, al menos en los programas que son exitosos en atraer aficionados concienciados y competentes [45].
En España existen dos grandes protocolos de seguimiento de aves comunes que incluyen entornos urbanos: el SOCC (seguimiento de aves comunes en Cataluña), coordinado por el Instituto Catalán de Ornitología [46] y el Sacre (seguimiento de aves comunes en primavera), coordinado por la Sociedad Española de Ornitología [47], a los que puede apuntarse cualquier persona interesada en echar una mano para saber cuáles son las tendencias de nuestras aves, urbanas o no. Gracias a estos programas existen series de datos que permiten saber si las poblaciones de aves cambian y en qué sentido. Por ejemplo, de las series tomadas por los aficionados del Sacre proceden las estimas del declive de los gorriones comunes en España expuestas más arriba.
Hay dos métodos principales para contar aves: recorrer zonas de extensión conocida tratando de detectarlas a todas, o contarlas desde un punto fijo durante un tiempo predeterminado, ya sea de forma visual o auditiva [48]. En ambos casos hay que tener cuidado para no contabilizar dos veces al mismo individuo, y de realizar los censos en las horas del día y las épocas del año en las que sean menos móviles y más fáciles de detectar: en las primeras horas desde el amanecer en primavera, cuando están más ligadas a sus nidos. El protocolo SOCC se basa en itinerarios, mientras que el Sacre utiliza sobre todo puntos fijos. Ambos protocolos están apenas empezando a reclutar voluntarios en medios urbanos, tradicionalmente considerados poco interesantes por los aficionados a las aves.
En la Figura 2 se muestran los resultados de censos de gorriones comunes basados en puntos de Madrid y Toledo durante la primavera de 2018, y los cambios de abundancia entre ese año y el siguiente. La densidad media de gorriones resultó ser dos veces mayor en Toledo que en Madrid (6 gorriones/censo frente a 3). Esto podría relacionarse con las diferencias en la densidad de población, mascotas, clima y cantidad de alimento, o contaminación acústica, lumínica, atmosférica y electromagnética entre ambas ciudades. La medición de estas variables podría conducirnos hasta los factores que condicionan la abundancia de gorriones, y si difieren entre ciudades o incluso entre barrios dentro de cada ciudad. En este ejemplo concreto, el número de gorriones registrados en cada punto varió entre cero y 40. Curiosamente, la abundancia promedio de gorriones disminuyó un 3% en Toledo entre 2018 y 2019, mientras que aumentó un 2% en Madrid. En ambas ciudades hubo un amplio margen de variación entre puntos (entre aumentos del 200% y disminuciones del 200%). Estos datos son el resultado de un proyecto científico dirigido a analizar el efecto de la estructura del hábitat urbano en las comunidades de aves [49], con lo que consideran variables relevantes para especies concretas como las que se muestran en la Figura 1. Debe promoverse la colaboración entre programas de ciencia ciudadana, que permiten saber qué pasa, y programas científicos profesionales, que permiten determinar por qué pasa lo que pasa.
Figura 2. Resultados de censos de gorriones comunes (Passer domesticus) realizados en Toledo (izquierda) y Madrid (derecha) en 2018 (parte superior). La parte inferior muestra el cambio de abundancia entre 2018 y 2019, en relación a la abundancia media interanual. Los valores de abundancia oscilaron entre 0/8 aves (verde claro) y 33/40 aves (rojo), y los de cambio interanual entre +120/+200% (verde claro) y -120/-200% (rojo). Los puntos amarillos y naranjas indican valores intermedios. La línea punteada delimita Madrid Central. Datos propios (M. Díaz) de censos de 5 minutos de duración realizados entre el amanecer y las 12:00 h en las primaveras de 2018 y 2019.
¿Por qué pasa lo que pasa? Gente, depredadores y comportamiento de huida
Para los animales salvajes, vivir cerca de las personas y sus mascotas supone una fuente constante de perturbación y estrés. Como respuesta, existen tres estrategias posibles: vivir donde no haya gente, lo que resulta cada vez más difícil; esconderse y salir sólo cuando la gente no esté [50]; o huir, pero sólo cuando es estrictamente necesario para evitar ser dañado o capturado [51]. Esto último es lo que hacen las aves urbanas, y con un éxito notable [52-54].
Se ha constatado repetidas veces que la mayor parte de los animales salvajes perciben a los seres humanos como potenciales depredadores, por lo que la medición de su comportamiento es sumamente útil para estimar el grado de alerta frente a una posible amenaza. Así, realizando un estudio en condiciones estandarizadas, podemos averiguar cuál es su tolerancia a la presencia humana y a la urbanización [47]. Las variables más sencillas de tomar, y por tanto más fáciles de replicar a gran escala, son las distancias de alerta y de huida ante la aproximación de un ser humano (Figura 3) [51, 55]. Es muy fácil. Se trata, en primer lugar, de detectar al animal antes de que el animal detecte al investigador. Esto es generalmente fácil para aves si uno va provisto de unos buenos prismáticos y tiene experiencia en la observación de animales salvajes. Tras identificar la especie y, si es posible, el sexo y la edad, se procede a observar al animal mientras se avanza en línea recta hacia él caminando a una velocidad normal, vistiendo ropas neutras y sin hacer ruidos o aspavientos excesivos. Se anotará el momento en que el animal dé muestras de percibir nuestra presencia, así como el momento en que huye, midiendo las distancias correspondientes (Figura 3). Para ello, se pueden contar los pasos a la vez que uno se acerca al animal (y multiplicando por la longitud del paso), o bien dejando marcas en el suelo y usando después una cinta métrica o un telémetro. A cada observación se le pueden asignar variables relevantes como la presencia o no de depredadores, personas, otros individuos de la misma especie, comederos, la hora del día, la fecha, las condiciones meteorológicas, el tipo o la estructura del hábitat, o cualquier rasgo que pueda influir en el comportamiento de huida de los animales. Se trata de un campo de investigación en expansión, con grupos muy activos en la actualidad [13, 14], [49-51], [56-61].
Figura 3. Medidas del comportamiento de huida de las aves cuando se aproxima un observador humano en condiciones estandarizadas [51]. Las distancias de inicio (DI), alerta (DA) y huida (DH) se calculan a partir de la altura sobre el suelo a la que está el ave (h) y las distancias horizontales entre el observador y el ave cuando el observador detecta al ave, cuando el ave detecta al observador que se aproxima, y cuando el ave huye ante la aproximación del observador, respectivamente, usando el teorema de Pitágoras.
Las distancias de huida dependen, en primer lugar, de las características de cada especie, sobre todo de las que tienen que ver con sus estrategias vitales. Las especies de gran tamaño y ritmo vital "lento", con baja mortalidad y fecundidad, tienden a ser menos confiadas, es decir, presentan distancias de huida mayores que las pequeñas y de vida "rápida", con una alta mortalidad compensada por una mayor y más temprana fecundidad. Este fenómeno tiene que ver con el mayor coste que sufrirían las especies de gran tamaño debido a que su ciclo reproductor es más pausado [57]. El número de aves en un bando también influye: cuanto mayor es el bando mayor es la distancia de huida, aunque esto sólo se cumple en las aves gregarias [58]. Estas relaciones varían a lo largo del año, de manera que son patentes sobre todo durante la época de cría [56], donde el riesgo de ser depredado implica mayores costes relativos, pues sus huevos o pollos también se verían afectados por la muerte del adulto.
Los efectos de vivir en las ciudades son claros y consistentes: las distancias de alerta aumentan y las de huida disminuyen notablemente, sobre todo si se comparan con los medios rurales circundantes [49,51]. Las aves que viven en las ciudades vigilan menos y son más confiadas que las que viven en el medio rural periférico. Este efecto de la urbanización parece deberse sobre todo al menor riesgo de depredación que experimentan las aves dentro de las ciudades. Las aves depredadoras, y las parásitas de crianza como los cucos (Cuculus canorus), son más grandes que sus presas, y por lo tanto menos tolerantes a la perturbación humana [53, 62]. Por ello, sus abundancias son menores dentro de las ciudades. Las abundancias de depredadores disminuyen también hacia el norte en Europa, y este patrón de distribución de las aves depredadoras explica muy bien los cambios espaciales en las distancias de huida siendo menores dentro de la ciudad, y hacia el norte en Europa [49]. La disminución de las distancias de huida en entornos de bajo riesgo de depredación permitiría a estos individuos más confiados aprovechar mejor las fuentes de comida que proporciona la ciudad [55], dando lugar a un mayor éxito reproductor y a un aumento de las poblaciones [50].
¿Sabías que las aves urbanas son más confiadas que las que viven en los alrededores de las ciudades?
Los individuos y especies capaces de reducir sus distancias de huida son capaces de colonizar medios urbanizados, y tienen mayor éxito en el medio urbano que sus conespecífios y congéneres no urbanos, dando lugar a la evolución de poblaciones y especies "confiadas" dentro de las ciudades, con comunidades de aves dominadas cada vez más por especies tolerantes a la presencia humana [14, 63]. En conclusión, pequeños cambios en el comportamiento pueden dar lugar a cambios rápidos y a gran escala en las aves de medios urbanizados, una vez superada la principal barrera para colonizarlos: nuestra presencia constante.
¿Por qué pasa lo que pasa? Canto, ruido y luz artificial
Las actividades humanas dentro y fuera de las ciudades producen, entre otras cosas, ruido (Figura 1). Se trata de un ruido prácticamente constante, de baja frecuencia, y cuya intensidad varía mucho a lo largo del día, de la semana, y del año porque lo genera principalmente el tráfico rodado [64]. El ruido puede producir problemas serios a los animales que, como las aves, dependen del sonido para comunicarse entre sí [4, 65]. El canto de las aves es esencial para ellas, pues les sirve para delimitar sus territorios y atraer a una pareja; en definitiva, para reproducirse eficazmente. Las interferencias del ruido pueden dar lugar a cambios en las comunidades de aves que viven en un determinado lugar [66].
El efecto negativo del ruido puede ser evitado o compensado por las aves. La estrategia más estudiada, por lo llamativo, es el cambio en las características del canto (frecuencia o amplitud) en presencia de ruido ambiental. Como este ruido es generalmente de baja frecuencia, las especies de canto más grave se ven más afectadas, mientras que las de canto más agudo, o de mayor amplitud, no tanto. Por ejemplo, los carboneros comunes (Parus major) cantan más agudo en las ciudades que en los entornos rurales, un cambio asociado al ruido ambiental [4, 62]. Estos cambios en parte se heredan y en parte se aprenden, de manera que el canto de las aves urbanas está evolucionando por selección natural, del mismo modo que parece estar ocurriendo con los comportamientos de huida [12].
Otras estrategias se basan en compensar los efectos del ruido, cantando más alto, o durante más tiempo [61]. Obviamente, estas estrategias tienen un límite, por encima del cual no compensan los costes asociados a cantar: mayor gasto metabólico y, sobre todo, mayor exposición a los depredadores, que pueden detectar a sus presas por sus cantos [67]. Por ejemplo, este límite se encuentra en torno los 70 decibelios para los serines verdecillos (Serinus serinus), un nivel de ruido bastante elevado, equivalente a un teléfono sonando junto al oído o al ruido de fondo de un bar abarrotado. A niveles de ruido menores tratan de compensar cantando durante más tiempo (Figura 4), pero a partir de este nivel de 70 decibelios parecen rendirse, quizás esperando momentos más silenciosos [61].
Figura 4. Proporción de tiempo empleado por serines verdecillos (Serinus serinus) en cantar según niveles crecientes de ruido ambiental, procedentes sobre todo del tráfico rodado [61]. Se muestran los valores medios y sus intervalos de confianza al 95%, basados en registros de cinco machos cantores por nivel de ruido.
Las aves también pueden modular el lugar y el momento del día en el que cantan para evitar el ruido. Muchas especies, en general las de cantos más graves, sólo pueden vivir en lugares relativamente silenciosos, en grandes parques dentro de las ciudades, o a una distancia mínima de fuentes de ruido como calles, carreteras o autovías [63].
¿Sabías que las aves compensan el efecto del ruido cantando más agudo, más alto o durante más tiempo, en los lugares y momentos del día más silenciosos?
La actividad máxima de canto de las aves suele ser al amanecer (el llamado "coro del amanecer"), cuando las aves son menos visibles para sus depredadores y deben gastar el sobrante de las reservas acumuladas para pasar la noche a fin de moverse y alimentarse con el mínimo peso [68]. Sin embargo, nuestra hora punta es también al amanecer. Las carreteras se llenan de gente camino del trabajo o que lleva a sus hijos al colegio, y los niveles de ruido son máximos. La solución es cantar de noche, cuando el ruido es mínimo, aprovechando otro tipo de contaminación asociada a las ciudades: la contaminación lumínica (Figura 1). Sin embargo, la luz artificial puede provocar impactos negativos sobre las aves, aún poco conocidos, que alteran sus ritmos biológicos, fisiología y niveles hormonales [69], provocando incluso desorientación en vuelo y una mayor incidencia de colisiones con estructuras iluminadas [70]. El estudio de los efectos de la luz artificial en la salud humana es también un campo muy activo de investigación [71].
¿Por qué pasa lo que pasa? Calidad del aire, dieta, salud, parásitos y estructura urbana
La contaminación atmosférica, debida sobre todo a las emisiones de los vehículos con motores basados en la quema de combustibles fósiles, es con mucho el tipo de contaminación que más preocupa a los ciudadanos [72]. Cada vez están más claras las consecuencias de los niveles de diferentes contaminantes en el aire urbano y la salud y mortalidad de las personas. En comparación, el conocimiento sobre sus efectos en la fauna y flora salvajes está en sus primeras fases. Estos efectos parecen ser más complejos de lo que podría parecer a primera vista.
Volar activamente conlleva una gran pérdida de energía. Las aves han desarrollado un aparato respiratorio extraordinariamente eficiente que les permite mantener ese elevado gasto metabólico. A diferencia de los mamíferos, en los que el intercambio gaseoso se produce sólo durante la inspiración, las aves mantienen un flujo continuo y unidireccional de aire en sus pulmones gracias a un sistema de sacos aéreos, que de paso confieren ligereza a su esqueleto [73]. Por este motivo, los contaminantes raramente afectan directamente a este aparato respiratorio, como ocurre en los seres humanos. Además, la exposición a la contaminación urbana nos produce enfermedades cardiovasculares y varios tipos de cáncer [74].
Los principales contaminantes del aire urbano, los óxidos de nitrógeno (NOx) y las partículas, afectan a la salud a través de sus efectos en los mecanismos inflamatorios y de estrés oxidativo [7,71]. Los contaminantes atmosféricos inducen estos procesos, aumentando la producción de radicales libres y el consumo de los antioxidantes que se emplean rutinariamente para eliminar los radicales que se producen a consecuencia de nuestro metabolismo aerobio normal [75]. Los radicales libres no eliminados oxidan moléculas orgánicas clave como los lípidos de la membrana celular, las proteínas o incluso el material genético, pudiendo dar lugar a alteraciones cardiovasculares y cáncer. Los efectos sobre el estrés oxidativo pueden detectarse, en aves y humanos, con un simple análisis de la sangre, midiendo los niveles de enzimas implicadas en la eliminación de radicales libres, los niveles de antioxidantes, o medidas más sofisticadas como la longitud de los telómeros de los cromosomas [76, 77]. Las aves más expuestas a contaminantes presentan peores valores de estos indicadores de salud, aunque aún no se ha demostrado una relación directa entre salud, abundancia, o tendencia a la disminución de las poblaciones afectadas [29].
En el verano de 2019 se demostró una relación, indirecta, entre contaminantes, estrés oxidativo y tendencias poblacionales en gorriones comunes londinenses, mediada por una mayor vulnerabilidad de las aves en peor estado a la malaria aviar [32]. La malaria aviar es parecida a la malaria humana, ya que ambas son producidas por protistas unicelulares transmitidos por mosquitos, que se alimentan de hemoglobina produciendo anemia grave, aunque ni los protistas ni los mosquitos que afectan a las aves lo hacen a los seres humanos. La defensa ante la malaria genera mecanismos inflamatorios y de estrés oxidativo que requieren antioxidantes de los que no disponen las aves más expuestas a la contaminación, cuyas poblaciones están en disminución al parecer por los efectos de la malaria [32]. En España existen también diferencias en la prevalencia de la malaria aviar en gorriones urbanos y no urbanos, aunque su relación con el estado de salud, niveles de antioxidantes, contaminación y tendencias poblacionales está aún poco clara [40].
Los sistemas metabólicos de eliminación de radicales libres deben ser reforzados con antioxidantes externos que se deben obtener de la dieta. De entre las vitaminas, los mejor conocidos son los carotenos (precursores de la vitamina A, entre otras), unos pigmentos que dan coloraciones amarillentas, rojizas o anaranjadas [78]. Las aves utilizan los carotenos, además de para eliminar radicales libres, para colorear su plumaje. Los contaminantes reducen la abundancia de insectos, la principal fuente de carotenos para las aves, por lo que la cantidad disponible para pigmentar el plumaje disminuye, lo que hace que los individuos afectados tengan coloraciones más pálidas. De hecho, se conoce desde hace tiempo que las aves que viven en ciudades son más pálidas que sus conespecíficos de medios rurales próximos [79]. Las coloraciones brillantes son señales honestas de calidad que indican el buen estado de salud de un individuo, ya que puede permitirse el lujo de usar carotenos para adornarse. Tanto hembras como machos se valen de la identificación de estas señales honestas para elegir pareja [75]. Los contaminantes pueden por tanto reducir el éxito reproductor de las aves, al menos en las especies con colores amarillos, naranjas o rojos en el plumaje, como el carbonero común (Parus major) o el herrerillo común (Cyanistes caeruleus) [80].
Lo más frecuente es que aves y seres humanos obtengamos los antioxidantes de nuestros alimentos, con lo que el tipo de dieta determina en gran medida nuestra capacidad de respuesta al estrés oxidativo. Muchas de las especies típicamente urbanas, como gorriones o palomas (Columba sp.), son omnívoras, pudiendo aprovechar la gran variedad de alimentos que ofrecen las ciudades. Estas aves son capaces de alimentarse tanto de semillas e insectos, procedentes de la vegetación ruderal u ornamental, como de residuos de alimentos procesados tomados de papeleras, terrazas de bares, o aportados directamente por ciudadanos bienintencionados [81]. Semillas e insectos pueden ser buenas fuentes de dietas equilibradas [82]; sin embargo, los alimentos ultraprocesados disponibles en papeleras y similares son muy pobres en nutrientes esenciales como las vitaminas [83]. Un experimento reciente ha demostrado, de hecho, que las aves alimentadas con estos alimentos empeoraban sus niveles de estrés oxidativo, especialmente si procedían de medios urbanos expuestos a contaminantes [8]. De este modo, la baja disponibilidad de alimentos adecuados en el medio urbano impediría que las aves compensen los efectos negativos de los contaminantes sobre su salud.
¿Sabías que la contaminación y la dieta basada en alimentos procesados empeoran la salud de las aves y las hace más susceptibles a las enfermedades, lo que se manifiesta además en unas tonalidades más pálidas?
Muy pocos estudios han abordado si todos estos efectos de los contaminantes sobre la salud de las aves afectan realmente a su abundancia, o al menos a las tendencias en la abundancia, mortalidad, o fecundidad [32]. Menos aún en España y, más concretamente, en la ciudad de Madrid, como hemos revisado recientemente en el contexto de la solicitud de financiación para un proyecto de investigación sobre las causas del declive de las aves urbanas [84]. Se ha encontrado hace unos meses que los niveles de contaminantes atmosféricos (sobre todo NO2), medidos en 15 estaciones de seguimiento de la contaminación urbana en Madrid, se relacionaron con la diversidad de aves detectadas en recorridos realizados en el entorno de estas estaciones durante la primavera de 2019 (Figura 5) [85]. No obstante, la estructura urbana de los recorridos (cobertura de calles asfaltadas y de zonas verdes) también afectó a esta diversidad, lo que puede interpretarse como una medida más directa de la contaminación local (el tráfico rodado es con mucho la principal fuente de contaminantes atmosféricos) [69], o como un indicador de disponibilidad de alimento, de contaminación acústica, o incluso de riesgo de depredación [86].
Figura 5. Relaciones entre la diversidad de aves, el nivel medio de contaminación (concentraciones medias de NO2 entre marzo de 2017 y febrero de 2019) y la estructura de la ciudad en torno a 15 de las 24 estaciones de medida de la calidad del aire de la ciudad de Madrid [82]. Las figuras indican la estructura del hábitat urbano en un radio de 400 m en torno a cada estación de medida (puntos rojos). Verde: zonas verdes; pardo: edificios; blanco: calles asfaltadas. Las líneas naranjas indican los itinerarios de censo de aves, de 800 m de longitud y 30 m de anchura, en los que se censaron todas las aves detectadas en recorridos llevados a cabo en la primavera de 2019.
La estructura de las ciudades, y más concretamente el grado de "mezcla" entre zonas verdes y zonas edificadas, determina en gran medida, junto con la cantidad de zonas verdes, la diversidad de las comunidades de aves urbanas [46]. Contrariamente a lo que se pensaba, los diseños urbanos mezclados presentan mayor diversidad de aves, frente a aquéllos con grandes parques rodeados de calles y edificios sin vegetación, al menos en Europa. El grado de mezcla y la cantidad de zonas verdes que genera mayores valores de diversidad varía, sin embargo, entre países e incuso entre ciudades del mismo país [46], con lo que no se puede proponer un diseño común para cualquier ciudad sino ajustarlo a cada entorno particular. Desconocemos aún las razones de este resultado, pues los modelos clásicos usados para el diseño de reservas y de estrategias de conservación de especies amenazadas no lo predicen en absoluto [46]. Sin embargo, estos resultados coinciden con los de una reciente revisión que muestra que varias manchas de hábitat de pequeño tamaño albergan una mayor riqueza de especies que unas pocas manchas de mayor tamaño, para una gran variedad de grupos de organismos (plantas, invertebrados y vertebrados) y tipos de hábitats, tanto naturales como antropizados o humanizados [87]. Parece claro que la conservación de las aves comunes con las que convivimos diariamente requiere nuevos enfoques para desarrollar medidas eficaces basadas en el conocimiento de las causas de su declive [81, 83].
Conclusiones: ¿son las aves urbanas indicadores ambientales? ¿Y fuente de salud para los seres humanos?
Tradicionalmente, la presencia, abundancia y diversidad de aves se ha utilizado como un indicador de calidad ambiental, siguiendo la lógica, ya antigua, del uso de canarios enjaulados en las minas de carbón para detectar gases letales antes de que envenenasen a los mineros. Algo semejante puede ocurrir en el caso de las aves urbanas, que parecen responder también a factores perjudiciales para la salud humana. La contaminación atmosférica, acústica y lumínica (y quizás también la electromagnética) [88], así como la dieta inadecuada, o el estrés asociado a la presencia de aglomeraciones de gente serían candidatos para este valor indicador. Sólo hay que determinar con rigor cuál es la causa del declive de las aves urbanas en cada caso. Si es alguno de éstos, censar aves, y combatir el factor de su declive, sería más eficiente que medir sus efectos sobre los ciudadanos.
Si el mecanismo de actuación de la contaminación sobre la abundancia de aves es similar al encontrado para los gorriones comunes en Londres (aumento de la mortalidad por aumento en la prevalencia y los efectos de la malaria aviar, debido a una disminución de la respuesta inmune por altos niveles de estrés oxidativo asociados a contaminantes y dieta inadecuada) [32], el valor indicador sería indirecto (la gente no se muere ya por malaria en las ciudades europeas) pero aún válido, pues compensando sus causas, como la contaminación debida al tráfico rodado y el déficit de alimentos saludables en la dieta, también mejoraría el estadio de salud de las personas. Esta misma fórmula se podría aplicar para otros estresores ambientales como el ruido, las aglomeraciones u otros contaminantes. Determinar cuáles son las causas del declive de las aves en cada lugar nos permite compensarlas con medidas que no solo van a repercutir favorablemente en sus poblaciones, sino también en nuestro bienestar. Si todo esto es cierto, las aves urbanas pueden usarse como indicadores eficaces, sencillos y baratos de las condiciones ambientales para las personas [81].
Sin embargo, existen causas potenciales de declive que no son directamente dañinas para las personas, o incluso pueden ser beneficiosas para algunas de ellas. Por ejemplo, la disponibilidad de lugares de nidificación puede mantenerse excesivamente baja debido a nuevas técnicas de construcción, que eliminan tejas o agujeros en las paredes usados por gorriones comunes y molineros (Passer domesticus y P. montanus), vencejos (Apus apus) o colirrojos tizones (Phoenicurus ochruros). La tala de árboles viejos que pueden caerse es necesaria por razones de seguridad, pero elimina lugares de nidificación para gorriones, palomas zuritas (Columba oeneas) o pájaros carpinteros como el pico picapinos (Dendrocopos major) o el pito real ibérico (Picus sharpei). Poner cajas-nido puede ayudar a estas aves, pero no resuelve la causa de su declive; simplemente, las domestica un poco más al hacerlas depender de nuestras acciones directas (recordemos que son aves salvajes).
Lo mismo ocurre con la comida de calidad. Los tratamientos de parques, jardines, alcorques o incluso macetas, para no dejar ni una mala hierba ni un solo bicho (con plaguicidas o con el uso de plantas exóticas venenosas para los insectos y plantas locales), dejan la ciudad limpia y ordenada para muchas personas, pero inhabitable para muchas aves. Los comederos suponen una solución muy socorrida y bienintencionada, pero pueden tener también efectos indirectos no tan positivos [55], además de favorecer la dependencia de las aves de la alimentación suplementaria (otra forma de domesticación). En caso de que la comida ofrecida sea de baja calidad puede tener además un efecto negativo en la salud de las aves.
La instalación de comederos y cajas-nido puede ser una medida de urgencia eficaz, pero no puede sustituir a medidas más estructurales, dirigidas a fomentar la presencia de fuentes de alimentación y lugares de cría más naturales mediante un diseño y gestión adecuados de edificios y zonas verdes [46]. El aumento artificial de las aves por medio de cajas-nido o comederos, que sólo ocurrirá si las causas del declive son la escasez de sitios para criar o la baja cantidad o calidad del alimento, no contribuirá además directamente a mejorar la salud de las personas, pues no combate las causas que afectan a esta salud. Lo mismo puede decirse del control de factores más específicos para las aves, como las mascotas asilvestradas, que podrían ser la causa de la ausencia de especies como el ruiseñor común (Luscinia megarhynchos) en los parques madrileños.
Estas acciones, y sus consecuencias para las aves, no tendrían ya valor indicador, pues detectan y combaten causas que no dañan directamente a la ciudadanía. Sin embargo, podrían ser valiosas para la gente si las aves contribuyesen a mejorar el bienestar de las personas mucho más allá de su valor indicador, como muestran trabajos recientes, en su mayor parte realizados fuera de nuestras fronteras. Por un lado, están los servicios ecosistémicos de dispersión y control de plagas señalados en la introducción, aún muy escasamente valorados, a los que habría que añadir también los perjuicios o "servicios negativos", como las molestias, la suciedad, o los daños a plantas ornamentales [89]. Molestias como las causadas por los mirlos cantando horas antes del amanecer, o los nidos de golondrina en el garaje, pueden generar conflictos entre algunos ciudadanos y nuestros vecinos alados, que es necesario considerar con rigor. Afortunadamente, el balance entre servicios positivos y negativos parece ser favorable a las aves cuando se ha medido, lo que sería una razón a favor de conservar a las aves combatiendo causas de declive que no favorecen directamente a los seres humanos, así como para medir estos balances con transparencia y rigor [86].
Por otro lado, está el beneficio psicológico directo de la presencia de las aves. Este beneficio se asoció en principio al disfrute general de las zonas verdes [17] y a la sensación de conexión con la naturaleza, en gran parte perdida para la gente que vivimos en las ciudades, y que explica nuestras ansias por salir de ellas a la mínima oportunidad [18] e incluso algunos trastornos de la conducta urbanita [19]. La conexión con la naturaleza ha demostrado ser además una parte importante del bienestar humano, que a su vez se incorpora cada vez más en las medidas de desarrollo económico y social más allá del Producto Interior Bruto [90]. Existen aún pocos trabajos que traten de medir qué parte de estos beneficios psicológicos son debidos específicamente a las aves, aunque la sensación general es que deben ser proporcionalmente elevados dados los valores que las sociedades humanas han asociado tradicionalmente a las aves, símbolos habituales de belleza y libertad, por ejemplo. Finalmente, trabajos muy recientes han demostrado que implicarse en el conocimiento de los problemas de las aves urbanas y en su solución mejora aún más el bienestar humano [86]. Las personas que participan en programas de ciencia ciudadana y de voluntariado ambiental para mejorar las condiciones de vida de las aves de su entorno más próximo tienden a sentirse mejor, y más conectadas con la naturaleza, que las que no lo hacen. Por ejemplo, en los lugares del Reino Unido con una mayor abundancia local de aves era menor la prevalencia de casos de depresión entre la gente, entre otros resultados [86].
Cuidar el hábitat de las aves urbanas, sin caer en su domesticación, puede mejorar en gran medida la calidad de vida de los ciudadanos. Sólo es necesario conocer las causas del declive y combatirlas eficazmente. ¡Anímate a participar! Por ti, y por las aves.
¿Sabías que las aves urbanas pueden mejorar la salud y el bienestar de las personas que se preocupan por ellas y por su ambiente?
Agradecimientos
Juan José Nogueira, de la Plataforma en Defensa de Madrid Central, nos invitó amablemente a redactar este capítulo. Se trata de un tema en el que llevamos trabajando ya algún tiempo, que se concretó a nivel divulgativo como colaboración en la campaña de SEO/BirdLife ‘Aves de barrio’ (https://www.avesdebarrio.seo.org/), en la que todos podemos colaborar para, además, mejorar nuestro bienestar. Dentro de esta campaña estamos colaborando con los mejores investigadores de España en aves urbanas para la solicitud de fondos de investigación. Agradecemos la fructífera interacción con nuestros colegas, Juan Diego Ibáñez-Álamo (Universidad de Granada), Luisa Amo (Museo Nacional de Ciencias Naturales-CSIC), Manuel B. Morales (Universidad Autónoma de Madrid), Juan Carlos Senar (Museu de Ciències Naturals de Barcelona), Javier Quesada (Museu de Ciències Naturals de Barcelona), Alfonso Marzal (Universidad de Extremadura), Lluís Brotons (CREAF-CTFC-CSIC), Sergi Herrando (Institut Catala d’Ornitologia), Francisco González Gómez (Universidad de Granada), Jorge Guardiola (Universidad de Granada) y Enrique Murgui (Grupo para el Estudio de la Avifauna), así como a SEO/BirdLife, el Institut Catala d’Ornitologia y los Ayuntamientos de Madrid, Toledo y Barcelona por su apoyo al proyecto. Los comentarios y sugerencias de Rosi, Ana, Angeles y Tomás sobre primeras versiones han contribuido enormemente a mejorar el carácter divulgativo del texto. Este trabajo es una contribución al proyecto URBILAND (PID2019-107423GA-I00), financiado por la Agencia Española de Investigación.
Referencias
[1] Naciones Unidas, Urbanization and development: Emerging futures. World Cities Report 2016 (United Nations, Nairobi, 2016). [2] M. Fragkias, B. Güneralp, K. C. Seto, J. Goodness J, “A synthesis of global urbanization projections” in Urbanization, biodiversity and ecosystem services: Challenges and opportunities (Springer, Dordrecht, ed. 5, 2013), pp 409-435. [3] K. Gaston, Urban Ecology (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 2010). [4] D. Gil, H. Brumm, Avian Urban Ecology (Oxford Univ. Press, Oxford, 2014). [5] C. Isaksson, A. D. Rodewald, D. Gil, Eds., Behavioural and Ecological Consequences of Urban Life in Birds (Frontiers Media, Lausanne, 2018). [6] E. Murgui, M. Hedblom, Ecology and Conservation of Birds in Urban Environments (Springer, Cham, 2017). [7] C. Isaksson, Pollution and its impact on wild animals: A meta-analysis on oxidative stress. EcoHealth 7, 342–350 (2010). [8] A. Herrera-Dueñas, Lights and shadows of city life (PhD thesis, Univ. Groningen, Groningen, 2018). [9] R. F. Johnston, W. J. Klitz, “Variation and evolution in a granivorous bird: the house sparrow” in Granivorous birds in ecosystems, J. Pinowski, S. C. Kendeigh, Eds. (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 1977), pp 15-51. [10] J. D. Summers-Smith, The Sparrows: a study of the genus Passer (Poyser, Calton, 1988). [11] M. Díaz, “Medios humanizados” in La Naturaleza de España, J.M. Reyero, Ed. (Parques Nacionales, Madrid, 2002), pp 148-159. [12] M. T. J. Johnsson, J. Munshi–South J, Evolution of life in urban environments. Science 358, eaam8327 (2017). [13] A. P. Møller, M. Díaz, Avian preference for close proximity to human habitation and its ecological consequences. Current Zool. 64, 623-630 (2018). [14] A. P. Møller, M. Díaz, Niche segregation, competition, and urbanization. Current Zool. 64, 145-152 (2018). [15] E. D. Concepción et al., Impacts of urban sprawl on species richness of plants, butterflies, gastropods and birds: not only built-up area matters. Urban Ecosyst. 19, 225-242 (2016). [16] J. D. Ibáñez-Álamo, E. Rubio, Y. Benedetti, F. Morelli, Global loss of avian evolutionary uniqueness in urban areas. Global Change Biol. 23, 2990–2998 (2017). [17] https://www.sdgfund.org/es/objetivo-11-ciudades-y-comunidades-sostenibles [18] A. C. K. Lee, R. Maheswaran, The health benefits of urban green spaces: a review of the evidence. J. Public Health 33, 212–222 (2011). [19] M. Soga, K. J. Gaston, Extinction of experience: The loss of human-nature interactions. Frontiers Ecol. Environ. 14, 94–101 (2016). [20] R. Louv, The nature principle: Human restoration and the end of nature-deficit disorder (Algonquin Books, New York, 2011). [21] P. F. Donald et al., International conservation policy delivers benefits for birds in Europe. Science 317, 810-813 (2007). [22] R. Inger et al., Common European birds are declining rapidly while less abundant species' numbers are rising. Ecol. Lett. 18, 28-36 (2015). [23] E. De Juana, Cambios en el estado de conservación de las aves en España, años 1954 a 2004. Ardeola 51, 19-50 (2004). [24] P. Campos et al., Eds, Mediterranean Oak Woodland Working Landscapes: Dehesas of Spain and Ranchlands of California (Springer, New York, 2013). [25] M. Díaz, E. D. Concepción, Enhancing the effectiveness of CAP greening as a conservation tool: a plea for regional targeting considering landscape constraints. Current Lands. Ecol. Rep. 1, 168-177 (2016). [26] E. D. Concepción, M. Díaz, Varying potential of conservation tools of the Common Agricultural Policy for farmland bird preservation. Sci. Tot. Environ. 694, 133618 (2019). [27] D. T. C. Cox et al., Covariation in urban birds providing cultural services or disservices and people. J. Appl. Ecol. 55, 2308-2319 (2018). [28] J. Del Hoyo et al., Handbook of the birds of the world alive (Lynx Edicions, Barcelona, 2014). [29] G. P. Sætre et al., Single origin of human commensalism in the house sparrow. J. Evol. Biol. 25, 788-796 (2012). [30] A. Herrera-Dueñas, Gorrión común. Ascenso y declive de nuestro vecino más fiel. https://www.avesdebarrio.seo.org/wp-content/uploads/2019/03/Informe_gorrion_AvesDeBarrio.pdf (2019) [31] J. De Laet, J. D. Summers-Smith, The status of the urban house sparrow Passer domesticus in Northwestern Europe: a review. J. Orn. 148, 275-278 (2007). [32] L. Moudrá, P. Zasadil, V. Moudrý, M. Šálek, What makes new housing development unsuitable for house sparrows (Passer domesticus)? Lands. Urb. Planning 169, 124-130 (2018). [33] D. Dadam et al., Avian malaria-mediated population decline of a widespread iconic bird species. Royal Soc. Open Sci. 6, 182197 (2019). [34] E. Murgui, A. Macias, Changes in the House Sparrow Passer domesticus population in Valencia (Spain) from 1998 to 2008. Bird Study 57, 281-288 (2010). [35] W. J. Peach et al., Testing assumptions of a supplementary feeding experiment aimed at suburban House Sparrows Passer domesticus. Bird Study 60, 308–320 (2013). [36] C. P. Bell et al., The role of the Eurasian Sparrowhawk (Accipiter nisus) in the decline of the House Sparrow (Passer domesticus) in Britain. Auk 127, 411–420 (2010). [37] C. A. Chávez-Zichinelli et al., Stress responses of the House Sparrow (Passer domesticus) to different urban land uses. Lands. Urb. Planning 98, 183-189 (2010). [38] A. Balmori, Ö Hallberg, The urban decline of the house sparrow (Passer domesticus): a possible link with electromagnetic radiation. Electr. Biol. Med. 26, 141-151 (2007). [39] J. Kekkonen “Pollutants in Urbanized Areas: Direct and Indirect Effects on Bird Populations. In Ecology and Conservation of Birds in Urban Environments”. E. Murgui, M. Hedblom, Eds. (Springer, Cham, 2017), pp 227–250. [40] S. Riyahi et al., Natural epigenetic variation within and among six subspecies of the house sparrow, Passer domesticus. J. Exp. Biol. 220, 4016-4023 (2017). [41] J. Jiménez-Peñuela et al., Urbanization and blood parasite infections affect the body condition of wild birds. Sci. Tot. Environ. 651, 3015-3022 (2019). [42] F. Bernis “Avifauna urbana de las mesetas” in Aves de los medios urbano y agrícola de las mesetas españolas, F. Bernis, Ed, (SEO, Madrid, 1988), pp 27-171. [43] F. Bernis, Los gorriones: con especial referencia a su distribución y eto-ecología en las mesetas españolas (INIA, Madrid, 1989). [44] R. Bonney et al., Citizen science: a developing tool for expanding science knowledge and scientific literacy. BioScience 59, 977-984 (2009). [45] I. Torre, A. Raspall, A. Arrizabalaga, M., Evaluating trap performance and volunteers’ skills in small mammal monitoring programs based on citizen science: the SEMICE case study. Mam. Biol. 95, 26–30 (2019). [46] http://www.ornitologia.org/ca/quefem/monitoratge/seguiment/socc/index.html [47] www.seo.org/sacre [48] J. L. Tellería, Manual para el censo de los vertebrados terrestres (Raíces, Madrid, 1986). [49] J. D. Ibáñez-Álamo et al., Biodiversity within the city: Effects of land sharing and land sparing urban development on avian diversity. Sci. Tot. Environ. 707, 135477 (2020). [50] L. Santini et al., One strategy does not fit all: determinants of urban adaptation in mammals. Ecol. Lett. 22, 365-376 (2019). [51] W. E. J. Cooper, D.T. Blumstein, Escaping from predators: An integrative view of escape decisions (Cambridge Univ. Press, Cambridge, 2015). [52] M. Díaz et al., The geography of fear: A latitudinal gradient in anti‐predator escape distances of birds across Europe. PLoS One 8, e64634 (2013). [53] M. Díaz et al., Interactive effects of fearfulness and geographical location on bird population trends. Behav. Ecol. 26, 716-721 (2015). [54] D. S. M. Samia et al., Rural-urban difference in scape behavior of European birds across a latitudinal gradient. Front. Ecol. Evol. 55, 6 (2017). [55] D.T. Blumstein, Developing an evolutionary ecology of fear: How life history and natural history traits affect disturbance tolerance in birds. Anim. Behav. 71, 389–399 (2006). [56] A. P. Møller, Flight distance of urban birds, predation and selection for urban life. Behav. Ecol. Sociobiol. 63, 63–75 (2008). [57] A. P. Møller, Urban areas as refuges from predators and flight distance of prey. Behav. Ecol. 23, 1030–1035 (2012). [58] A. P. Møller et al., Urban habitats and feeders both contribute to flight initiation distance reduction in birds. Behav. Ecol. 26, 861-865 (2015). [59] P. Mikula et al., Adjusting risk‐taking to the annual cycle of long‐distance migratory birds. Sci. Rep. 8: 13989 (2018). [60] D. Sol et al., Risk‐taking behavior, urbanization and the pace of life in birds. Behav. Ecol. Sociobiol.72, 59 (2018). [61] F. Morelli et al., Contagious fear: Escape behaviour increases with flock size in gregarious birds. Ecol. Evol. 9, 6096–6104 (2019). [62] A. P. Møller, M. Díaz, W. Liang, Brood parasitism and proximity to human habitation. Behav. Ecol. 27, 1314-1319 (2016). [63] A. P. Møller et al., Urbanized birds are superior invaders of novel habitats. Oecologia 178, 943-950 (2015). [64] M. Díaz, A. Parra, C. Gallardo, Serins respond to anthropogenic noise by increasing vocal activity. Behav. Ecol. 22, 332-336 (2011). [65] H. Brumm, H. Slabbekoorn, Acoustic communication in noise. Adv. Stud. Behav. 35, 151–209 (2005). [66] C. D. Francis, C. P. Ortega, A. Cruz, Noise pollution changes avian communities and species interactions. Current Biol. 19, 1415–1419 (2009). [67] P. Santema et al., Playback of predator calls inhibits and delays dawn singing in a songbird community. Behav. Ecol. 30, 1283-1288 (2019). [68] O. H. Marín-Gómez, I. MacGregor-Fors, How early do birds start chirping? Dawn chorus onset and peak times in a Neotropical city. Ardeola 66, 327-341 (2019). [69] J. Jiang et al., The effects of artificial light at night on Eurasian tree sparrow (Passer montanus): Behavioral rhythm disruption, melatonin suppression and intestinal microbiota alterations. Ecol. Ind. 108, 105702 (2020). [70] S. Lao et al., The influence of artificial night at night and polarized light on bird-building collisions. Biol. Conserv. 241, 108358 (2020). [71] K. J. Navara, R. J. Nelson, The dark side of light at night: physiological, epidemiological, and ecological consequences. J. Pineal. Res. 43, 215–224 (2007). [72] R. Borge et al., Application of a short-term air-quality action plan in Madrid (Spain) under a high-pollution episode. Part II: Assessment from multi-scale modelling. Sci. Tot. Environ. 635, 1574-1584 (2018). [73] K. Kardong, Vertebrados. Anatomía Comparada, función, evolución, 2ª edición (Interamericana, Madrid, 1999). [74] M. Lodovici, E. Bigagli E, Oxidative stress and air pollution exposure. J. Toxicol. 2011, 1–9 (2011). [75] J. Limón-Pacheco, M. E., The role of antioxidants and antioxidant-related enzymes in protective responses to environmentally induced oxidative stress. Mut. Res./Gen. Toxicol. Environ. Mutag. 674, 137–147 (2009). [76] A. Herrera-Dueñas, J. Pineda-Pampliega, M. T. Antonio-García, J. I. Aguirre, The influence of urban environments on oxidative stress balance: a case study on the house sparrow in the Iberian Peninsula. Front. Ecol. Evol. 5, 106 (2017). [77] J. D. Ibáñez-Álamo et al., Urban blackbirds have shorter telomeres. Biol. Lett. 14, 20180083 (2018). [78] A. P. Møller et al., Carotenoid-dependent signals: indicators of foraging efficiency, immunocompetence or detoxification ability? Poult. Avian Biol. Rev. 11, 137-160 (200). [79] T. Eeva, E. Lehikoinen, M. Rönkä, Air pollution fades the plumage of the great tit. Funct. Ecol. 12, 607-612 (1998). [80] J. C. Senar, J. Figuerola, J. Pascual, Brighter yellow blue tits make better parents. Proc. R. Soc. London B 269: 257-261 (2002). [81] P. Tryjanowski et al., Urban and rural habitats differ in number and type of bird feeders and in bird species consuming supplementary food. Environ. Sci. Pol. Res. 22, 15097–15103 (2015). [82] M. Díaz, Food choices by seed-eating birds in relation to seed chemistry. Comp. Biochem. Physiol. 113A, 239-246 (1996). [83] S. A. Bowman, B. T. Vinyard, Fast food consumption of U.S. adults: impact on energy and nutrient intakes and overweight status. J. Amer. Col. Nutr. 23, 163–168 (2004). [84] M. Díaz, A. Ramos, E.D. Concepción, Changing urban bird diversity: how to manage adaptively our closest relation with wildlife. Ecosistemas 00, 000-000 (2021). [85] A. Page, Relación entre el grado de urbanización, la contaminación atmosférica y el desarrollo económico de los barrios sobre la diversidad y calidad de vida de las aves de Madrid (Trabajo Fin de Grado, Univ. Complutense de Madrid, Madrid, 2019). [86] J. Jokimäki et al. Land-sharing vs. land-sparing urban development modulate predator-prey interactions in Europe. Ecol. Appl. e02049 (2020). [87] L. Fahrig, Why do several small patches hold more species than few large patches? Global Ecol. Biogeogr. 29, 615–628 (2020) [88] T. K. Kler, M. Kumar, N. Vashishat, Effects of electromagnetic radiations on diversity and breeding biology of birds living near power lines and mobile towers at Ludhiana, Punjab. J. Environ. Biol. 39, 247-252 (2018). [89] D. T. Cox, K. J. Gaston, Human–nature interactions and the consequences and drivers of provisioning wildlife. Phil. Trans. R. Soc. B 373, 20170092 (2018). [90] E. K. Nisbet, J. M. Zelenski, S. A. Murphy, Happiness is in our nature: Exploring nature relatedness as a contributor to subjective well-being. J. Happ. Stud. 12, 303–322 (2011).